Служба
Сразу после получения диплома, с 1984 года, проходил срочную службу в Вооружённых силах СССР. Несколько месяцев служил в Туркмении, в пустыне, где дислоцировался международный центр по подготовке специалистов ПВО; там учились военные из африканских стран, в том числе из Анголы и Мозамбика. В январе 1985 года из Туркмении был переброшен в Анголу — бывшую португальскую колонию, где в тот момент также шла гражданская война. В Анголе работал старшим переводчиком в группе советников Военно-морского флота в Луанде, потом на южном фронте, в группе зенитно-ракетных войск в провинции Намиб, расположенной близ одноимённой пустыни. В общей сложности в горячих точках Африки с риском для жизни провёл около четырёх лет.

Деятельность

По возвращении из Африки в 1986 году начал работать в специализированном внешнеторговом объединении «Техноэкспорт» Государственного комитета по внешним экономическим связям Совета Министров СССР (через «Техноэкспорт» осуществлялась поставка в социалистические и развивающиеся страны промышленного и иного оборудования для предприятий и др. объектов, сооружаемых СССР). Некоторое время работал в иностранном отделе Ленинградского университета, отвечавшем за выезд советских студентов и преподавателей на стажировку за границу.

В 1988 году Сечин перешёл в исполком Ленсовета в отдел породнённых городов, где срочно потребовался человек, владеющий португальским языком, для работы с одним из городов-побратимов Ленинграда — Рио-де-Жанейро. Занимал должности ведущего инструктора, специалиста 1-й категории Управления внешнеэкономических связей исполкома Ленсовета.

С Путиным Сечин познакомился, по одним данным, в конце 1980-х в ЛГУ, где Сечин работал в иностранном отделе университета, а Путин — помощником проректора по международным связям. По другим — в 1990 году в ходе визита в Бразилию, когда Путин был помощником председателя Ленсовета Анатолия Собчака. Сечин на тот момент продолжал трудиться в отделе породнённых городов и вёл несколько направлений: Рио-де-Жанейро, Барселона, а позднее — Милан. 

В мэрии Санкт-Петербурга (июнь 1991 — июнь 1996)
12 июня 1991 Анатолий Собчак был избран мэром Санкт-Петербурга на выборах, проходивших одновременно с выборами президента России. После избрания на пост мэра, Собчак назначил Путина председателем Комитета по внешним связям мэрии Санкт-Петербурга. Став заместителем Собчака, Путин взял Сечина к себе в аппарат, где тот работал с 1991 по 1996 год на различных должностях.

С июня 1991 Сечин — сотрудник мэрии Ленинграда (потом — Санкт-Петербурга). Главный специалист, помощник руководителя, начальник аппарата первого заместителя мэра — председателя комитета по внешним связям мэрии Санкт-Петербурга (председателем комитета в этот период был Владимир Путин).

21 декабря 1993 года указом Б. Н. Ельцина Ленинградский Совет народных депутатов был распущен, а его функции были переданы Санкт-Петербургскому Городскому собранию. В 1994 году состоялись первые выборы в Законодательное собрание Санкт-Петербурга (оно разместилось там же, где прежде заседал Ленсовет — в Мариинском дворце). Также в 1994 году были созданы органы исполнительной власти Санкт-Петербурга: Правительство во главе с мэром и мэрия Санкт-Петербурга (сменившая Управление мэрии Санкт-Петербурга).

После поражения Собчака на выборах губернатора Санкт-Петербурга 3 июля 1996 года Путин подал в отставку, и Сечин последовал за ним.

Управление делами Президента России

В августе 1996 года, после поражения Собчака на губернаторских выборах, Путин был приглашён на работу в Москву в должности заместителя управляющего делами президента Российской Федерации Павла Бородина. В Москву, на новое место службы, Путин пригласил и Сечина.

1996—1997 — специалист 1-й категории, заместитель начальника отдела по работе с собственностью за рубежом Управления внешних экономических связей Управления делами президента России.
1997—1998 — начальник общего отдела Главного контрольного управления Управления делами Президента России.
В 1998 году Сечин защитил в Санкт-Петербургском горном институте диссертацию на соискание учёной степени кандидата экономических наук на тему «Экономическая оценка инвестиционных проектов транзита нефти и нефтепродуктов».

1998 — руководитель аппарата первого заместителя руководителя Администрации Президента России.
1998—1999 — советник заместителя руководителя Администрации Президента России.
1999 — руководитель секретариата первого заместителя председателя Правительства России.
август 1999 — назначен руководителем секретариата председателя Правительства России.
Зам. руководителя администрации президента
Переходная администрация (1999—2000)
31 декабря 1999 года в связи с досрочным уходом президента России Б.Ельцина в отставку исполняющим обязанности президента Российской Федерации был назначен Владимир Путин. В тот же день он определил состав своей администрации. В её состав он включил и Сечина, который был назначен заместителем руководителя Администрации Президента России.

26 марта 2000 года на президентских выборах исполняющий обязанности президента России Владимир Путин набрал большинство голосов и стал избранным президентом России, а 7 мая вступил в должность. 4 июня 2000 года, в ходе назначений президентом Путиным своей Администрации, Сечин сохранил должность.

В феврале 2004 года Сечин был рекомендован в состав совета директоров нефтяной компании «Роснефть» — на тот момент шестой по объёму добычи нефти компании России (председателем совета директоров был Игорь Юсуфов).
25 марта 2004 года, в ходе назначений президентом Путиным своей администрации, Сечин сохранил должность — он был в третий раз назначен заместителем руководителя Администрации Президента России, но теперь ещё и помощником президента.

25 июня 2004 года Сечин был избран в новый совет директоров нефтяной компании «Роснефть», а через месяц, 27 июля, был избран председателем совета директоров.
С 12 мая 2008 года — заместитель Председателя Правительства Российской Федерации В. В. Путина. С 12 декабря 2008 года председатель Совета директоров ОАО «ИНТЕР РАО ЕЭС». В 2008 и 2009 году, занимая пост вице-премьера, дважды принимал участие во встречах стран ОПЕК. Несмотря на падение мировых цен на нефть из-за финансового кризиса, Сечин от лица государства наотрез отказался сократить добычу нефти в России.
23 мая 2012 года, вскоре после вступления Путина в должность президента РФ на третий срок, Сечин назначен президентом компании «Роснефть», а прежний президент Эдуард Худайнатов получил пост вице-президента.

Размер годовой зарплаты Сечина на посту главы нефтяной компании журнал Forbes в ноябре 2012 года оценил в 25 млн долларов.

В июне 2012 года стал ответственным секретарём и фактическим руководителем Комиссии при президенте РФ по вопросам стратегии развития топливно-энергетического комплекса и экологической безопасности.

Анализируя новую роль Сечина и задачи, которые поставил перед ним Путин, нефтяные аналитики и западная пресса указывали, что назначение Сечина в «Роснефть» — признак того, что российские власти намерены частично национализировать нефтяной сектор. Указывалось, что Сечин, стоящий одной ногой в мире спецслужб, а другой — в бизнесе, рассматривается Путиным как самый подходящий человек для крупной реорганизации нефтяной промышленности. В этой связи отмечалось, что «Роснефть» заинтересована в покупке 50-процентной доли BP в ТНК-BP, третьей по объёмам добычи в России, и всё идёт к тому, что эта цель вскоре будет достигнута. Данное приобретение, считают эксперты, поднимет «Роснефть» на недосягаемую для конкурентов высоту в российском энергетическом бизнесе. Эта консолидация поможет Путину и Сечину укрепить контроль над топливно-энергетическими активами РФ в момент, когда российским нефтяникам нелегко отыскать новые месторождения взамен истощённых.

18 сентября 2012 года у Путина состоялось совещание с Сечиным и руководством британской компании BP. Обсуждались вопросы, связанные с продолжением и расширением присутствия ВР в России. По мнению аналитиков, обе компании намерены вернуться к планам по совместному освоению шельфа и вхождению BP в уставный капитал «Роснефти». Об этом стороны уже пытались договориться в 2011, но тогда партнёр BP в России, консорциум AAR в судебном порядке доказал незаконность планируемых сделок и разрушил альянс двух нефтегазовых гигантов. На международном форуме в Сочи Сечин сообщил, что «Роснефть» планирует приобрести долю BP в ТНК-BP и продолжает переговоры по этой сделке. Для финансирования её (по расчётам аналитиков, понадобится около 15 млрд долл.) «Роснефть» уже получила большое число привлекательных предложений от нескольких банков. Сечин уточнил, что компания не будет финансировать сделку за счёт своих средств или депозитов. По оценкам экспертов, половина акций в ТНК-BP может стоить около 32 млрд долл. Сечин рассчитывает, что часть полученных от «Роснефти» средств BP инвестирует в новые проекты в РФ и в акции самой «Роснефти», которые выкупит у государства. Это позволит выполнить установки по снижению доли государства в уставном капитале «Роснефти». Сечин возглавил комитет по интеграции ТНК-BP.

27 сентября 2012 года в Венесуэле в присутствии президента Уго Чавеса подписал договор с дочерней структурой венесуэльской нефтегазовой компании PDVSA — Corporación Venezolana del Petroleo о создании консорциума для добычи нефти в бассейне реки Ориноко. «Роснефти» будет принадлежать 40 % акций совместного предприятия, что даёт доступ к ресурсной базе, составляющей 6,5 млрд тонн нефти. В обмен «Роснефть» предоставит партнёру заём в размере 1,5 млрд долл., ещё миллиард будет выплачен в качестве бонуса.

22 октября 2012 года доложил Путину о том, что «Роснефть» выкупает 100 % акций ТНК-BP у консорциума AAR и британской нефтяной компании BP. Общая сумма сделки составила 61 млрд долл. Путин на встрече с Сечиным назвал сделку «хорошим сигналом для российского и международного рынков».

Общий синергетический эффект от покупки ТНК-BP Сечин оценил от 3 до 5 млрд долл. В результате сделки «Роснефть» сможет увеличить добычу углеводородов на 70 %. После объединения, пояснил Сечин, компания сможет добывать 200 млн т нефти в год, что составляет около 40 % от всей нефтедобычи в России, и 5 % от мировой нефтедобычи. Компания становится лидером в мире по доказанным запасам углеводородов.

По данным Сечина, «Роснефть» — крупнейший налогоплательщик в России, за 2011 год в госбюджет перечислено 1,3 трлн руб, а за 2012 год, после укрупнения — 1,7 трлн руб.

30 ноября 2012 года вновь вошёл в состав совета директоров «Роснефти», из которого выбыл в июне 2011 года в связи с указанием президента РФ о выходе чиновников из советов директоров госкомпаний.

22 января 2013 года на встрече с Путиным Сечин сообщил, что предприятиями «Роснефти» в 2012 году добыто 125,8 млн т нефти, капитализация компании достигла 92 млрд долл., средняя зарплата в компании составляет 50,7 тыс. руб. в месяц.

7 марта 2013 года впервые выступил в США, где презентовал компанию на встрече лидеров глобального топливно-энергетического комплекса в Хьюстоне. Оттуда прибыл в Каракас для участия в церемонии прощания с умершим президентом Венесуэлы Уго Чавесом.

21 марта 2013 в Лондоне объявил о завершении сделки по приобретению у британской BP и российского консорциума AAR компании ТНК-BP. Эксперты охарактеризовали проведённую Сечиным многоэтапную сделку как «блестящую» и «одну из лучших в истории российского нефтяного сектора».

В апреле 2013 года Сечин оказался единственным россиянином, кто вошёл в список 100 самых влиятельных людей мира в номинации «Титаны» — по версии журнала Time.

В июле 2013 года Сечин стал мишенью скандального видеоклипа феминистской группы Pussy Riot; в ролике артистки в балаклавах, забравшись при безучастном отношении охраны на крышу фирменной АЗС, изображают захват нефтяных объектов России, поливают портрет главы компании чёрной субстанцией, напоминающей нефть.

В ноябре 2014 года принял участие в Международной конференции по вопросам развития мирового нефтяного рынка в Вене.

По словам Сечина, «Роснефть» имеет самую низкую в мире себестоимость добычи нефти.

Доходы и состояние
В 2013 году Игорь Сечин возглавил рейтинг самых дорогих высших управленцев России по версии журнала Forbes. За первый год работы в бизнесе, утверждал журнал, Сечин получил доход в 50 млн долларов. 1 августа 2014 года Савёловский суд Москвы по иску Сечина о защите чести, достоинства и деловой репутации признал информацию о доходах Сечина не соответствующей действительности и обязал журнал опровергнуть её, а также ряд других недостоверных утверждений о деятельности Сечина, — в частности, о том, что он манипулировал рынком и своими публичными заявлениями оказывал влияние на котировки ТНК—ВР. 26 августа 2014 года аналогичный иск Сечин выиграл и у газеты «Ведомости».

Опубликовать информацию о размере своих доходов для всеобщего сведения Сечин отказался, ссылаясь на то, что «Роснефть» не является государственной компанией, чьи руководители, согласно указу президента РФ, обязаны обнародовать декларации[50].

К 29 августа 2013 года Сечин довёл свою долю в акционерном капитале компании до 0,0849 %, приобретя акций почти на 2 млрд рублей, в том числе и за счёт банковского кредита. Мотивируя увеличение своей доли, Сечин пояснил, что акции «Роснефти» недооценены, а инвестирование средств в развитие своей компании считает положительной тенденцией для руководства. В марте 2014 года увеличил свою долю до 0,1273 %, потратив на приобретение акций более 1 млрд рублей.

В 2014 году доходы Сечина, по данным Forbes, составили 17,5 млн долларов, он оказался третьим в рейтинге самых высокооплачиваемых руководителей российских компаний.

23 апреля 2015 года совет директоров компании утвердил «Стандарт о выплатах и компенсациях топ-менеджменту», согласно которому месячный должностной оклад президента «Роснефти» устанавливается в пределах 15–20 млн рублей (180–240 млн рублей в год). Вице-президент компании Михаил Леонтьев тогда заявил, что оклад первого лица «гораздо ближе к нижней границе».

Яхта St. Princess Olga
По итогам 2015 года совокупный доход Сечина и других десяти членов правления «Роснефти» вырос на 1 млрд рублей (с 2,8 млрд рублей до 3,7 млрд).

В июле 2016 года внимание многих СМИ привлекли сообщения, что Сечин с осени 2014 года строит новый дом на принадлежащем ему участке в 3 гектара в районе санатория «Барвиха» на Рублёвском шоссе. Рыночная стоимость участка оценена экспертами примерно в 60 млн долларов. По решению суда, не вступившему в законную силу, статья о доме должна быть удалена с сайта «Ведомостей», а оставшийся в распоряжении редакции тираж газеты уничтожен. В августе 2016 года резонанс вызвало расследование «Новой газеты» о неоднократном пользовании семьёй Сечина яхтой St. Princess Olga стоимостью не менее 100 млн долларов.

Другие проекты
В июле 2014 года вошёл в совет директоров компании Pirelli.

По данным «The Business Insider», опубликованным в мае 2015 года, Сечин организовал сделку, в результате которой 48% акций «ВКонтакте» в конце 2013 года приобрела инвестиционная компания, связанная с Кремлём, что привело к вытеснению Павла Дурова из созданного им бизнеса и переход социальной сети под контроль государства[61][62].

Роль в корпоративных спорах и конфликтах
В мае 2008 года в интервью британской газете The Sunday Times Михаил Ходорковский обвинил «бывшего офицера КГБ» Игоря Сечина в организации как первого, так и второго уголовного дела против себя (См. статью Дело ЮКОСа): первого «из жадности», второго «из трусости». Бывшие руководители разгромленной нефтяной компании уверены, что именно под началом Сечина в июне 2003 года подготовлено идеологическое обоснование дела ЮКОСа — в парадигме предполагаемого захвата государственной власти группой Ходорковского. Комментируя решение Международного арбитражного суда в Гааге, в июле 2014 года обязавшего Россию выплатить бывшим акционерам ЮКОСа 50 млрд долларов, Ходорковский назвал «Роснефть» одним из двух (наряду с Газпромом) «бенефициаров разграбления ЮКОСа» и предсказал Сечину «больше проблем, чем он ожидал».

В июле 2008 года Виктор Геращенко также назвал Сечина ответственным за развал ЮКОСа.

24 марта 2009 года «Ведомости» писали, что Сечина интересует финансовое положение компании «Норильский никель», её сделки с акционерами, принесшие выгоду в основном последним; те же вопросы разом возникли у Счётной палаты, Внешэкономбанка и ВТБ].

В марте 2013 года обеспечил государству формальный контроль над ОАО «Газпром» посредством выкупа госкомпанией «Роснефтегаз» 0,23 % акций газового монополиста за 7 млрд руб. Это обеспечило государству прямое владение контрольным пакетом 50 % плюс 1 акция ОАО «Газпром».

Санкции США
28 апреля 2014 года в отношении Сечина правительством США введены ограничительные санкции. Согласно разъяснению Министерства финансов США, санкции не касаются компании «Роснефть»; но прямые деловые контакты с Сечиным как частным лицом отныне для граждан США запрещены. Сам Сечин сразу после объявления о санкциях заявил: «Мы понимаем так, что американская администрация обратила внимание на активные действия компании по снижению рисков, связанных с односторонней ориентацией углеводородного экспорта на определенные региональные рынки. Расцениваю последние шаги Вашингтона как высокую оценку эффективности нашей работы <…>»

Семья
В 2011 году Сечин женился вторым браком на сотруднице аппарата Правительства РФ. По данным Новой Газеты, его нынешнюю жену зовут Ольга (в девич. Рожкова); по состоянию на 2016 год Ольга Сечина — сотрудница Газпромбанка. Бывшая супруга — Марина Владимировна Сечина в результате раздела имущества после развода получила в собственность особняк бывших супругов в Серебряном Бору. М. В. Сечина возглавляет энергетический холдинг «Устойчивое развитие», в 2013 году стала совладелицей 16,25 % компании «РК-Телеком», системного интегратора, занимающегося обслуживанием силовых ведомств и строительством сетей для мобильных операторов. После развода, по информации газеты «Коммерсантъ», сохраняет с Сечиным хорошие деловые отношения. В декабре 2013 года стала владельцем 51 % «Экзект партнерс групп» и 49 % «О-эйч-эль рус прайвит лимитед». Первая организация занимается кадровым консалтингом, оценкой, обучением и развитием персонала, участвовала в подготовке Зимних Олимпийских игр в Сочи в 2014 году, среди клиентов организации оказалась и компания Роснефть.

Дочь Инга, р. 1982, окончила Санкт-Петербургский государственный горный институт, работала в «Сургутнефтегазбанке». Была замужем за Дмитрием Устиновым (р. 1979), выпускником Академии ФСБ, сыном бывшего министра юстиции и бывшего Генерального прокурора Владимира Устинова. 4 июля 2005 года родился внук. По данным на 2014 год, Инга замужем за Тимербулатом Каримовым (р. 1974) — бывшим старшим вице-президентом ВТБ, внуком башкирского поэта Мустая Карима.

Сын Иван, р. 1989, закончил Высшую школу бизнеса МГУ им. Ломоносова. Работал в качестве аналитика в Газпромбанке. В марте 2014 года получил должность заместителя начальника одного из управлений департамента шельфовых проектов Роснефти, затем первый заместитель директора департамента совместных проектов на шельфе. 20 января 2015 года награждён медалью ордена «За заслуги перед Отечеством» II степени «за большой вклад в развитие топливно-энергетического комплекса и многолетний добросовестный труд».
Сестра — Ирина Ивановна Штукина (род. 1960) — замужем за Александром Штукиным, начальником отдела таможенного досмотра Пулковского таможенного терминала.

Сын — Сечин Иван Игоревич — Кавалер ордена «За заслуги перед Отечеством» II степени и топ-менеджер «Роснефти»

Дочь — Каримова (Сечина) Инга Игоревна — Миноритарный бенефициар «Сургутнефтегаза»

Зять — Каримов Тимербулат Олегович — Бывший старший вице-президент ОАО «Банк ВТБ»

Бывший Зять — Устинов Дмитрий Владимирович — В 2005–2007 гг.  работал сотрудником администрации президента РФ

Сестра Бывшего Мужа дочери — Устинова Ирина Дмитриевна — Помощник прокурора Хостинского района города Сочи

Бывший Сват — Устинов Владимир Васильевич — Полпред президента РФ в ЮФО

Бывшая Сватья — Устинова Надежда Александровна — Домохозяйка 

Устинов Антон Алексеевич — Глава правления страховой группы «Согаз» (с марта 2016)  Советник Президента Российской Федерации (с 2012 по 2016 год). Бывший помощник вице-премьера Игоря Сечина (2008), бывший начальник юридического управления Федеральной налоговой службы (ФНС)

Мещеряков Сергей Григорьевич — Бывший начальник Департамента по борьбе с организованной преступностью и терроризмом МВД РФ; генерал-полковник милиции

Франческо Провенцано — Итальянский гонщик

Шувалов Станислав Александрович — Заместитель генерального директора по развитию ЗАО УК «Сберинвест»