1984—1986 — инженер-экономист ЛенНИИпроекта;
1987—1990 — аспирант ЛФЭИ им. Н. А. Вознесенского;
1990 — младший научный сотрудник ЛенНИИпроекта;
1990—1991 — работа в Комитете по экономической реформе Исполкома Ленсовета;
1991—1996 — работа в Комитете по внешним связям мэрии Санкт-Петербурга: начальник отдела, заместитель начальника управления, заместитель председателя Комитета (председателем комитета был В. В. Путин);
1996—1999 — директор по развитию и инвестициям ОАО «Морской порт „Санкт-Петербург“»;
1999—2000 — генеральный директор ОАО «Балтийская трубопроводная система»;
2000—2001 — заместитель министра энергетики Российской Федерации.
18 мая 2010 года избран вице-президентом Российского футбольного союза.

Во втором квартале 2012 года занял пост председателя совета директоров ОАО «Российские ипподромы».

С 2001 года — председатель Правления ПАО «Газпром». С 2002 года — заместитель председателя Совета директоров ПАО «Газпром».

В феврале 2016 года стало известно о продлении контракта с Алексеем Миллером в должности председателя Правления ПАО «Газпром» еще на 5 лет.

В начале 2010 года глава Газпрома Алексей Миллер занял третье место в рейтинге самых эффективных топ-менеджеров в мире по версии журнала Harvard Business Review. Эксперты изучили работу двух тысяч генеральных директоров компаний, эффективность работы гендиректоров измерялась по доходу акционеров за время нахождения в должности. При этом доход корректировался с учётом инфляции и средних показателей по стране и сектору экономики.

Доходы
В 2012 году занял 2-е место в рейтинге самых дорогих руководителей России по версии Forbes с доходом в $25 млн. В 2013 году занял 3-е место в списке самых дорогих менеджеров России с тем же доходом $25 млн в год. В 2014-м — 2-е место и $25 млн. В 2015 году стал самым высокооплачиваемым топ-менеджером России с доходом $27 млн. Является владельцем 15 % акций «Газпрома».

Награды
Орден «За заслуги перед Отечеством» IV степени (2006)
Орден Александра Невского (2014 год)
Медаль ордена «За заслуги перед Отечеством» II степени (2 марта 2002 года) — за большие заслуги в укреплении российской государственности и многолетнюю добросовестную службу
Орден «Креста Венгерской Республики» II степени (Венгрия) — за заслуги в энергетическом сотрудничестве
Орден Святого Месропа Маштоца (Республика Армения)
Орден Достык II степени (Казахстан) — награждён на основании Указа Президента Республики Казахстан от 2 октября 2006 года за вклад в укрепление и развитие сотрудничества между Республикой Казахстан и Российской Федерацией.
Орден Почёта (Южная Осетия, 24 августа 2009 года) — за заслуги в деле укрепления дружбы и сотрудничества между народами, большой личный вклад в строительство газопровода «Дзуарикау — Цхинвал»
Великий офицер ордена «За заслуги перед Итальянской Республикой» (Италия, 12 февраля 2010 года)
Орден преподобного Сергия Радонежского II степени (РПЦ)
Орден святого преподобного Серафима Саровского I степени (РПЦ, 2009 год)
Орден Славы и Чести II степени (РПЦ, 2013 год) — во внимание к трудам на благо Русской Православной Церкви и в связи с 300-летием основания Александро-Невской лавры
Почётный гражданин города Астрахань (2008)
Премия Правительства Российской Федерации в области науки и техники (2010)
Орден Нижегородской области «За гражданскую доблесть и честь» I степени (2010)
Орден Труда I степени (Вьетнам, 2011 год)
Почётная грамота Президента Российской Федерации (6 февраля 2012 года) — за заслуги в развитии газового комплекса и многолетнюю добросовестную работу
Орден Дружбы (Армения) (2015):
Почётный знак «За заботу о красоте города» (Правительство Санкт-Петербурга, 2016 год)

Семья, увлечения
Алексей Миллер женат, его жена Ирина не является публичной персоной. Супруги воспитывают сына.

Алексей Миллер увлекается конным спортом. Ему принадлежат жеребцы чистокровной верховой породы — Веселый и Фрагрант. Веселый, импортированный из США, 12 августа 2012 года занял 3-е место на одной из скачек Центрального московского ипподрома, получив приз в 3000 руб. Рожденный на Донском конном заводе Фрагрант за свою карьеру семь раз пришел первым к финишу и 12 раз оставался в призах. Алексея Миллера часто можно увидеть на матчах ФК «Зенит», генеральным спонсором которого является ПАО «Газпром».