Позднее — сотрудник аппарата экономического советника посольства СССР в Бельгии. Согласно опубликованным неофициальным сведениям, в период с 1978 по 1982 проходил подготовку в 101-й школе Первого главного управления КГБ (ныне — Академия внешней разведки), где и познакомился с Владимиром Путиным.
Начало 1990-х — начальник отдела комитета по экономическому развитию, позже — комитета по экономике и финансам мэрии Санкт-Петербурга.
С 1995 года — руководитель отдела внешних инвестиций ОАО «Промышленно-строительный банк» (Санкт-Петербург).
1996—2004 — член совета директоров табачной фабрики «Филип Моррис Ижора».
С 1997 года — начальник департамента инвестиций, заместитель председателя комитета по экономике и инвестициям правительства Ленинградской области.
С 1998 года — председатель Комитета по внешнеэкономическим и международным связям правительства Ленинградской области.
С февраля 2004 года — заместитель начальника экономического управления Администрации Президента Российской Федерации.
С марта 2004 года — заместитель руководителя аппарата правительства Российской Федерации.
С сентября 2004 года — руководитель аппарата правительства Российской Федерации — министр Российской Федерации.
С февраля 2007 года — заместитель Председателя Правительства Российской Федерации — Руководитель Аппарата Правительства Российской Федерации, с сентября того же года — председатель совета директоров «Объединённой судостроительной корпорации».
С 12 мая 2008 года по 20 декабря 2011 года — руководитель Администрации Президента Российской Федерации. Как отмечало «Financial Times», «по распространенному мнению» он получил эту должность, чтобы «приглядывать за Медведевым».
4 декабря 2011 года избран депутатом Государственной думы Федерального собрания Российской Федерации VI созыва, 15 декабря взял мандат и зарегистрирован депутатом.
21 декабря избран на пост председателя Госдумы 238 голосами против 88.
5 апреля 2012 года единогласно избран председателем Парламентского Собрания Союза России и Белоруссии.
На выборах в Государственную думу Федерального Собрания РФ VII созыва (2016 год) баллотировался от партии «Единая Россия» по 112 Кингисеппскому одномандатному избирательному округу, Ленинградская область, и был избран депутатом. Однако от мандата отказался в связи с новым назначением.
22 сентября 2016 года Президент России Владимир Путин назначил Нарышкина на должность директора Службы внешней разведки Российской Федерации с 5 октября 2016 года.
Научная работа
Автор 47 научных работ, включая 25 статей и 5 монографий по проблемам привлечения иностранных инвестиций.

С 2008 года — научный руководитель Центра экономико-правовых проблем государственного и муниципального управления Института законодательства и сравнительного правоведения при Правительстве Российской Федерации.

Сведения о доходах и собственности
Согласно официальным данным, Нарышкин вместе с супругой получил в 2011 году доход в размере 6,1 млн рублей. В собственности супругов находятся два земельных участка общей площадью 5 тыс. квадратных метров, жилой дом и три квартиры.

Санкции
Включён в санкционные списки США и стран ЕС по вопросу присоединения Крыма и войне на востоке Украины. В 2015 году отказано во въезде в Финляндию. В сентябре 2015 года включён в санкционный список Украины.

Факты

17 сентября 2010 года Нарышкин по поручению Президента Российской Федерации Д. А. Медведева первым сообщил мэру Москвы Ю. М. Лужкову о предстоящей отставке. Позднее Нарышкин назвал уровень коррупции в Москве при Лужкове «запредельным». 19 декабря 2011 года Пресненский суд Москвы отказал Лужкову, обидевшемуся на эти слова, в удовлетворении иска о защите чести и достоинства к Нарышкину.
Согласно опубликованным перед выборами 2011 года в Госдуму данным о доходе и имуществе кандидатов, единственным недвижимым имуществом Нарышкина является небольшой дом в Ленинградской области площадью 36 м².
Нарышкин и депутат Госдумы Виктор Звагельский критиковались прессой и общественностью за лоббирование интересов небольшой группы производителей водки.
Председатель Попечительского совета некоммерческой организации «Фонд современной истории».
Награды
Орден «За заслуги перед Отечеством» III степени (2010)
Орден «За заслуги перед Отечеством» IV степени (4 июня 2008) — за достигнутые успехи в обеспечении деятельности Правительства Российской Федерации и многолетний добросовестный труд
Орден Александра Невского (27 октября 2014) — за большой вклад в укрепление российской государственности, развитие парламентаризма и многолетнюю добросовестную работу
Орден Почёта (27 октября 2004) — за многолетнюю добросовестную работу
Медаль ордена «За заслуги перед Отечеством» II степени (11 марта 2003) — за достигнутые трудовые успехи и многолетнюю плодотворную работу
Почётная грамота Президента Российской Федерации, (26 октября 2009) — За заслуги в обеспечении конституционных полномочий Президента Российской Федерации и многолетнюю добросовестную работу Указ Президента Российской Федерации № 718-рп.
Почётная грамота Правительства Российской Федерации, (26 октября 2009) — За многолетнюю безупречную и эффективную государственную службу Распоряжение Правительства Российской Федерации № 1574-р.
Почётная грамота Центральной избирательной комиссии Российской Федерации (2 апреля 2008) — за активное содействие и существенную помощь в организации и проведении выборов Президента Российской Федерации
Орден Дружбы народов (Белоруссия, 2009)
Медаль «В память 350-летия Иркутска» (2011)
Офицер ордена Почётного легиона (Франция)
Орден «Дружба» (Азербайджан, 2012) — за особые заслуги в развитии и укреплении межгосударственных связей между Азербайджанской Республикой и Российской Федерацией.
Орден Президента Туркменистана «Битараплык» (Туркмения, 2012) — за весомый вклад в развитие политических, экономических, культурных, научных и межпарламентских отношений между Туркменистаном и Российской Федерацией, в признание статуса постоянного нейтралитета независимого Туркменистана, а также за большие личные заслуги в укреплении дружественных отношений между туркменским и русским народами
Орден Почёта (Армения, 2015)
Орден Почёта (Белоруссия, 2015)
Орден Святой Анны I степени (Российский императорский дом, 2009 год)
Орден преподобного Сергия Радонежского II степени (Русская православная церковь, 2014 год) — во внимание к трудам на благо Церкви и в связи с 60-летием со дня рождения
Классный чин
Действительный государственный советник Российской Федерации 1 класса (9 июня 2008 года).

Увлечения
Театрал, поклонник бардовской песни (Визбор, Высоцкий, Окуджава), сам играет на гитаре, катается на горных лыжах, играет в теннис, плавает, отдыхает в своём деревенском доме во Всеволожском районе Ленинградской области.

Семья
Женат, имеет сына, дочь и двух внучек.

Жена — Нарышкина Татьяна Сергеевна (урождённая Якубчик), специалист по IT. До 2004 года работала на кафедре «Информационные системы и компьютерные технологии» Балтийского государственного технического университета «Военмех», после переезда в Москву не работает.
Сын — Нарышкин Андрей Сергеевич (род.1978), заместитель генерального директора ЗАО «Энергопроект». Женат, имеет двух дочерей — Анну и Наталью.
Дочь — Нарышкина Вероника Сергеевна (род. 16 апреля 1988), окончила Академию народного хозяйства, занимается спортом, мастер спорта, работает во Всероссийской федерации плавания.