Дебют в кино состоялся в 1980 году в картине Сурена Шахбазяна «Жду и надеюсь». Затем последовали фильмы «Родня» Никиты Михалкова и «Полёты во сне и наяву» Романа Балаяна, где Олег Меньшиков обратил на себя внимание даже в эпизодических ролях.

Учась на последнем курсе Театрального училища, был приглашён Михаилом Козаковым на роль Костика в картине «Покровские ворота». На экран этот телефильм вышел в 1982 году, и именно эта роль принесла актёру популярность и любовь зрителей.

После роли Костика последовал ряд разноплановых ролей, в том числе в фильмах «Капитан Фракасс» (1984), «Володя большой, Володя маленький» (1985), «Мой любимый клоун» (1986), «Моонзунд» (1987). Роль в последнем принесла актёру Серебряную медаль имени А. П. Довженко.

После окончания театрального училища в 1981 году поступил в Малый театр. Через год был призван в Советскую армию и проходил службу в Центральном академическом театре Советской армии. Одна из самых ярких ролей, сыгранных им в этом театре, — это роль Ганечки в спектакле по роману Фёдора Михайловича Достоевского «Идиот».

В 1985 году Меньшиков перешёл в группу театра имени Ермоловой, где проработал до 1989 года, где наиболее заметными ролями стали роли в спектаклях «Спортивные сцены 1981 года» и «Второй год свободы» (реж. Валерий Фокин).

За роль римского императора Калигулы в одноимённом спектакле Петра Фоменко, поставленном в 1990 году, получил премию и диплом Фестиваля «Московские сезоны».

Став свободным актёром, в 1991 году сыграл роль Сергея Есенина в спектакле «Когда она танцевала» Лондонского театра «Глобус», с Ванессой Редгрейв в роли Айседоры Дункан. В 1992 году был удостоен за эту роль премии Лоуренса Оливье Британской Академии искусств. Затем там же актёр участвовал в спектакле по Н. В. Гоголю «Игроки» в роли Ихарева.

Следующей театральной ролью, также имевшей большой успех, стала роль великого русского танцовщика Вацлава Нижинского в спектакле «Нижинский» (1993 год, антреприза «Богис»), где он также выступил и в качестве режиссёра. А годом позже он снова сыграл Есенина в спектакле «Когда она танцевала», но уже в постановке парижского Комеди Франсез на Елисейских полях.

Продолжая сниматься в кино и сыграв главную роль в фильме Александра Хвана «Дюба-дюба» (1992), Олег Меньшиков в 1994 году снялся в фильме Никиты Михалкова «Утомлённые солнцем». Роль в фильме-лауреате американской премии «Оскар» (1994) стала одной из самый ярких в творческой биографии актёра и принесла ему несколько премий.

Следующая роль в фильме режиссёра Сергея Бодрова-старшего «Кавказский пленник» (1996) была также отмечена наградами.

В 1998 году вновь снялся у Никиты Михалкова в фильме «Сибирский цирюльник», за работу в котором удостоился Государственной премии России.

В 1995 году организовал антрепризу «Театральное товарищество 814», где в качестве постановщика и актёра создал спектакли «Горе от ума» (1995), «Кухня» (2000, по заказу Товарищества пьесу написал Максим Курочкин), «Игроки» (2001) и сыграл главную роль в постановке Кирилла Серебренникова «Демон» (2003).

В 2001 году учредил премию для российских театральных критиков — «Лучший критик сезона» имени А. Кугеля, в жюри которой входят актёры и режиссёры Москвы, Петербурга, Воронежа.

Входит в постоянный состав независимого жюри премии в области литературы и искусства «Триумф».

В 2005 году состоялась свадьба с актрисой Анастасией Черновой. В начале этого же года выступил ведущим Новогоднего шоу — «Первая ночь с Олегом Меньшиковым».

В начале 2008 года поставил свой первый моноспектакль «1900» на сцене Театра имени Моссовета в рамках фестиваля «Черешневый лес».

На фестивале искусств «Черешневый лес» (2011 год) прошла презентация духового оркестра Олега Меньшикова (главный дирижёр — Денис Виноградов).

С 4 апреля 2012 года назначен художественным руководителем драматического Театра имени Ермоловой. В том же году появился в образе хоккейного тренера Анатолия Тарасова в фильме «Легенда № 17».

Исполнил роль полковника Валентина Лебедева, отца главной героини, в фантастическом фильме Фёдора Бондарчука «Притяжение».

Играет на фортепиано, скрипке, гитаре.

Театральные работы

Центральный театр Советской Армии

1981 — «Часы без стрелок», по повести Б. Л. Рахманина. Режиссёры: Ю. И. Ерёмин, Н. Петрова — Васюков
1981 — «Лес» А. Н. Островского. Режиссёр: В. Я. Мотыль — Алексей Буланов
1983 — «Идиот» по роману Ф. М. Достоевского. Режиссёр: Ю. И. Ерёмин — Ганя Иволгин
1985 — «Рядовые» А. А. Дударева. Режиссёр: Ю. И. Ерёмин — Лёнька-«Одуванчик»
Московский драматический театр имени М. Н. Ермоловой
1985 — «Говори!», инсценировка А.Буравского по очеркам В. В. Овечкина «Районные будни». Режиссёр: В. В. Фокин — Секретарь
1986 — «Спортивные сцены 1981 года» по пьесе Э. С. Радзинского. Режиссёр: В. В. Фокин — Серёжа
1988 — «Второй год свободы» по пьесе А. М. Буравского. Режиссёр: В. В. Фокин — Робеспьер
Театр имени Моссовета
1990 — «Калигула» по пьесе Альбера Камю. Режиссёр: П. Н. Фоменко — Калигула

Прочие театральные проекты

1991 — «Когда она танцевала», по пьесе Мартина Шермана. Режиссёр: Роберт Алан Акерман — Сергей Есенин (Театр «Глобус», Лондон). Премия Лоуренса Оливье Британской Академии театральных искусств, — «за выдающееся исполнение роли второго плана», 1992
1992 — «Игроки» Н. В. Гоголя. Режиссёр: Далия Ибелгауптайте — Ихарев (Театр «Трайсекл», Лондон)
1993 — «N» / «Нижинский», по дневникам В. Нижинского, автор драматургической основы А. А. Бурыкин — Нижинский (Театральное агентство «БОГИС»)
1994 — «Когда она танцевала», по пьесе Мартина Шермана. Режиссёр: Патрис Кербра — Сергей Есенин (Театр Комедии на Елисейских Полях, Париж)
2008 — «1900» моноспектакль по повести Алессандро Барикко. Режиссёры: О.Меньшиков и др. («Театральное товарищество О. Меньшикова») — Трубач, друг Новеченто

Театральное товарищество 814

1998 — «Горе от ума» А. С. Грибоедова. Режиссёр: Олег Меньшиков — Чацкий
2000 — «Кухня», по пьесе М. А. Курочкина. Режиссёр: Олег Меньшиков — Гюнтер
2001 — «Игроки» Н. В. Гоголя. Режиссёр: Олег Меньшиков — Утешительный

Режиссёрские работы в театре

1998 — «Горе от ума», по пьесе Александра Грибоедова / «Театральное товарищество 814»
2000 — «Кухня», по пьесе Максима Курочкина / «Театральное товарищество 814»
2001 — «Игроки», по пьесе Н. В. Гоголя / «Театральное товарищество 814»
2008 — «1900», моноспектакль по повести Алессандро Барикко, реж. О.Меньшиков и др. / «Театральное товарищество О. Меньшикова»
2011 — «Оркестр мечты. Медь» / Театр Ермоловой
2016 — «Счастливчики» по пьесе «Extasy rave» Констанции Денниг в переводе и сценической редакции Валерия Печейкина / Театр Ермоловой

Семья

Жена — актриса Анастасия Чернова (род 1983), официально брак зарегистрирован в 2005 году.

Фильмография

1980 — Жду и надеюсь — Шурка Домок
1981 — Родня — Кирилл
1982 — Покровские ворота — Костик Ромин
1982 — Полёты во сне и наяву — друг Алисы
1983 — Поцелуй — Мерзляков, поручик
1984 — Полоса препятствий — Владимир Межиров
1984 — Капитан Фракасс — барон де Сигоньяк
1985 — Володя большой, Володя маленький — Владимир Салимович (Володя маленький), военный врач
1986 — Мой любимый клоун — Сергей Синицын, клоун
1986 — По главной улице с оркестром — Корольков Ф. С.
1986 — Михайло Ломоносов — Дмитрий Виноградов
1987 — Моонзунд — Артеньев Сергей Николаевич, старший лейтенант
1988 — Брызги шампанского — Сергей
1989 — Жизнь по лимиту — Миша
1989 — Лестница — Владимир Пирошников
1990 — Яма — Василий Васильевич Лихонин, адвокат
1992 — Дюба-дюба — Андрей Плетнёв
1994 — Утомлённые солнцем — Дмитрий Арсентьев (Митя), сотрудник НКВД
1996 — Кавказский пленник — Саня «Слай»
1998 — Сибирский цирюльник — Андрей Толстой, юнкер
1999 — Восток-Запад — Алексей Головин
1999 — Мама — Лёнчик
2003 — Главный подозреваемый 6: «Последний свидетель» / Prime Suspect 6: The Last Witness — Милан Лукич
2005 — Статский советник — Эраст Фандорин
2006 — Золотой телёнок — Остап Бендер
2006 — Доктор Живаго — Юрий Живаго
2010 — Утомлённые солнцем 2: Предстояние — Дмитрий Арсентьев (Митя), полковник НКВД
2010 — О чём говорят мужчины — камео
2011 — Утомлённые солнцем 2: Цитадель — Дмитрий Арсентьев (Митя), полковник НКВД
2011 — Утомлённые солнцем 2 (телеверсия) — Дмитрий Арсентьев (Митя), полковник НКВД
2013 — Легенда № 17 — Анатолий Тарасов
2017 — Притяжение — полковник Лебедев
2017 — Гоголь. Начало — следователь Яков Петрович Гуро

Озвучивание

1984 — Расставания — шофёр Вениамин Черепанов
1985 — Одиночное плавание — Данилов, матрос
1985 — Поезд вне расписания — Влад
1986 — Легенда о Сальери — Моцарт
1987 — Гардемарины, вперёд! — Александр Белов, гардемарин
1988 — Дорогая Елена Сергеевна — Володя
2011 — Документальный фильм об Андрее Миронове — голос за кадром
2014 — Случайный доступ — Шекхар (русский дубляж)

Ведущий

В 2005 году выступил ведущим Новогоднего шоу — «Первая ночь с Олегом Меньшиковым».

Признания и награды

Указом Президента РФ награждён орденом Почёта (8 ноября 2010) — за большой вклад в развитие отечественного кинематографического искусства и многолетнюю творческую деятельность.

Кино

За роль в фильме «Моонзунд» (1987 год) — Серебряная медаль имени А. П. Довженко;
За роль в фильме «Утомлённые солнцем» (1994 год) — Государственная премия Российской Федерации 1995 года;
«Зелёное яблоко — Золотой листок» — профессиональная премия за лучшую мужскую роль;
Приз Кинопрессы — лучшему актёру года;
За роль в фильме «Кавказский пленник» (1996 год) — Государственная премия Российской Федерации 1997 года;
Гран-при фестиваля «Кинотавр» за лучшую мужскую роль;
Профессиональная кинематографическая премия «Ника» 1997 года за лучшую мужскую роль («Кавказский пленник»);
Приз за лучшую мужскую роль на международном кинофестивале «Балтийская жемчужина» — 1997 год («Кавказский пленник»);
Российская независимая премия «Триумф» — за выдающийся вклад в отечественную культуру (1996 год);
Приз «Золотой Овен» по итогам года — «Универсальному актёру — лидеру кинематографического поколения» (1996 год).
За роль в фильме «Сибирский цирюльник» (1999 год) — Государственная премия Российской Федерации 1999 года.

Театр

За роль в спектакле «Калигула» (1990 год) — премия и диплом Фестиваля «Московские сезоны»;
За роль в спектакле «Когда она танцевала» (1991 год) — премия Британской Академии Театральных Искусств имени Лоуренса Оливье за 1992 год.
За роль в спектакле «N» (1993 год) — театральная премия «Хрустальная роза Виктора Розова».
В 2003 году за большие заслуги в области искусства Указом Президента Российской Федерации Олегу Меньшикову присвоено почётное звание «Народный артист Российской Федерации».
В 2003 году Олег Меньшиков получил одну из главных французских наград в области искусства — правительственный орден Академических пальм.
За театральный проект «Тысяча девятисотый» — ежегодная театральная премия «Московского комсомольца» за 2008 год в номинации «мэтры».
Лауреат «Золотой медали имени Льва Николаева» за вклад в просветительство